本文系Food Science and Human Wellness原創編譯，歡迎分享，轉載請授權。

Introduction

衰老伴隨著機體生理和代謝過程的退化，且會增加糖尿病、骨質疏松癥、骨關節炎和癌癥等的發病率。由于藥物治療骨質疏松具有較高的成本和一系列的副作用，因此，有必要探索可長期攝入且安全的膳食模式來調節骨骼健康。腸-骨軸近年來受到了學者的廣泛關注。研究表明，腸道菌群及其代謝物可以通過調控機體免疫反應來影響骨穩態；反之，腸道微生態的紊亂也會加速骨質流失。

小麥胚芽（WG）屬于小麥面粉加工廠的副產品，資源極為豐富，每年可用于開發的麥胚量可達30～50萬t。WG僅占小麥總谷物的約2%~3%（m/m），但卻是整個麥粒營養價值最高的部分，含極其豐富且優質的蛋白質、脂肪、多種維生素和膳食纖維，其中麥胚中的蛋白質含量可達34.5%。盡管近年來已有許多研究挖掘了WG的一些營養學功效作用，但WG還有許多的潛在功能仍待挖掘。目前，WG的抗炎、抗癌和降脂作用已在動物模型和人體實驗中得到證實。此外，WG活性肽能有效抑制ROS的產生，降低氧化應激，改善線粒體能量代謝。WG富含的多不飽和脂肪酸，已被證明能積極影響骨代謝和增加骨量。此外，WG中的膳食纖維還具有降血糖的作用。每天攝入WG作為膳食補充劑顯著增加了人體腸道益生菌。同樣，連續8 周每天攝入富含WG的面包改善了健康成年人的腸道菌群，并增加了擬桿菌和雙歧桿菌的豐度。但是，尚鮮有研究探討WG攝入對腸-骨軸的影響。

南京財經大學食品科學與工程學院沈新春教授團隊前期針對WG進行了一系列的研究，挖掘了多條具有抗炎、抗氧化及降血糖作用的WG活性肽。在此研究的基礎上，采用自然衰老的雌性SD大鼠，評估了富含WG的飲食干預對衰老引起的骨質疏松的改善作用，并表明骨骼和腸道菌群之間存在潛在的聯系。

Results and discussion

研究結果表明，在12 個月內補充5%WG有效增加了老年大鼠單位長度股骨的質量，減輕了衰老誘導的股骨微觀結構損傷和分化活性變化（圖1）。

圖1 富含WG的飲食對股骨衰老相關結構損傷的影響

圖2 富含WG的飲食對老年大鼠股骨分化活性的影響

如圖2所示，補充WG減少了衰老大鼠的股骨折損和空泡。通過茜素紅染色，評估了WG對成骨分化的影響。在衰老組中，成骨細胞的分化活性顯著降低，而補充WG有效地改善了這種情況。此外，5%WG組的血漿ALP水平與衰老組相比增加了66.59%。此外，通過TRAP染色和TRAP水平分析以評估WG對破骨細胞分化的影響。結果表明，5%WG的補充顯著降低了股骨破骨細胞的分化活性，并且降低了68.94%的TRAP水平。OPG/RANKL的失衡是衰老過程中破骨細胞產生和分化的重要因素。通過分析OPG、RANKL、RANK和TRAF6的蛋白質表達發現，WG顯著抑制了衰老大鼠股骨中RANKL、RANK和TRAF6的蛋白表達，同時增強了OPG的蛋白表達。此外，補充WG可顯著增加Opg的mRNA表達，并有效降低Rankl。上述結果表明，富含WG的飲食改善了老年大鼠股骨的分化活性。

圖3 富含WG的飲食對衰老相關氧化態失衡和炎癥反應的影響

衰老引起的氧化應激和全身炎癥反應會導致骨質流失。因此，進一步探討了WG對血漿抗氧化酶活性的影響。如圖3所示，補充WG可增加衰老大鼠的T-AOC、GSH-Px和SOD水平，降低MDA水平。并且，補充5%WG顯著降低了TNF-α和IL-6的水平，增加了抗炎細胞因子IL-10的水平。這些結果表明，補充5%WG可以減輕與衰老相關的氧化狀態失衡和炎癥反應。

圖4 富含WG的飲食對腸道微生物群組成的影響

如圖4所示，衰老組和WG組的腸道菌群組成明顯不同。與CTL組相比，衰老明顯增加了the observed species、Chao和ACE指數，而補充5%WG則逆轉了這一結果。在屬水平上，WG與衰老組之間也存在二十多種差異菌。此外，WG補充顯著降低了Ruminococcus gnavus和CW040，增加了Blautia、Clostridiales、Lachnospiraceae和一些SCFAs產生菌, 包括Phascolarctobacterium和Dorea。這些結果表明，補充5%WG可以有效地改善衰老大鼠的腸道菌群組成。

圖5 富含WG的飲食對血漿代謝物譜的影響

圖6 富含WG的飲食對血漿中代謝物和代謝途徑的影響

圖5的非靶向代謝組圖譜顯示，在老年大鼠中補充WG長達12 個月后，血清中許多代謝產物發生了顯著變化。具體而言，補充5%WG提高了1-棕櫚酰甘油磷酸膽堿、2-酮基谷氨酸、牛磺酸、丁酸、L-甲硫氨酸、哌啶酸、吡啶酸和油酸的水平，降低了L-乳酸、膽固醇和17a雌二醇等的水平。并且，衰老組和5%WG組之間差異表達的代謝產物主要集中在蛋白質消化和吸收、ABC轉運蛋白、礦物質吸收、氨基酰-tRNA生物合成、半胱氨酸和甲硫氨酸代謝、β-丙氨酸代謝、谷胱甘肽代謝和丙氨酸，天冬氨酸和谷氨酸代謝這些代謝通路中（圖6）。

圖7 老年大鼠微生物、代謝產物和生化指標的相關性分析

為了進一步研究腸道菌群、代謝物及生理指標之間的關系，圖7構建了一個相關性網絡圖。其中，Phascolarctobacterium與牛磺酸（r=0.82）和L-蛋氨酸（r=0.76）呈正相關。Dorea與油酸的變化呈正相關（r=0.77）。同時，CW040與哌啶酸的變化呈負相關（r=-0.53），Ruminococcus gnavus與膽固醇變化呈正相關（r=0.61）。Clostridiales和Blautia分別與L-乳酸和膽固醇呈負相關（r=-0.67）。此外，腸道菌群和代謝物與股骨和血清中的指標相關。菌群與ALP、T-AOC、GSH-Px、SOD呈正相關（P<0.01），與MDA、IL-6呈負相關（P<0.01，與MDA呈負相關（P＜0.01），菌群和代謝物與Opg呈顯著正相關（P＞0.01）。菌群也與Rankl呈負相關（P<0.05）。這些結果表明，在富含WG的飲食下，腸道菌群特征和代謝組的變化與骨穩態密切相關。

Conclusion

本研究表明，富含WG的飲食可以減輕衰老誘導的老年大鼠骨丟失，并為靶向腸道菌群調節骨穩態提供了理論依據。富含WG的飲食對骨質疏松癥的干預作用可能歸因于其在提高T-AOC、GSH-Px和SOD水平以及降低血漿中MDA水平、降低炎癥因子水平方面的有效活性。并且，富含WG的飲食可以重塑腸道菌群，降低炎癥相關菌，增加SCFAs產生菌，并調控與骨代謝相關的代謝物的水平。本研究為富含WG的飲食干預調控腸-骨軸提供了理論依據。

— 作者簡介 —

第一作者

王鑾鳳，工學博士，南京財經大學食品科學與工程學院講師，江蘇省“卓越博士后”。研究方向為益生菌和膳食模式調控機體節律及健康的機制挖掘。目前主持和參與科研項目4 項，其中主持國家自然基金青年項目1 項。迄今為止，在《Critical Reviews in Food Science and Nutrition》《Molecular Nutrition & Food Research》《Redox Biology》等雜志發表學術論文20余篇。

通信作者

沈新春，民盟，工學博士，南京財經大學食品科學與工程學院教授，博士生導師，江蘇高校優秀科技創新團隊“功能性糧油食品與分子營養”帶頭人，校食品安全與營養學科帶頭人，江蘇省“333高層次人才培養工程”培養對象，江蘇省“六大人才高峰”高層次培養對象。近年來，承擔國家重點研發計劃和國家自然科學基金課題4 項，省部級課題5 項；在《PNAS》《Diabetes》等國際權威期刊上發表了50多篇高水平研究論文，向國際會議遞交論文摘要近30 篇， 其中，被美國內分泌年會和日本發酵和生物工程學會選為大會發言8 次；授權發明專利5 項，其中美國專利1 項。

汪芳，醫學博士，南京財經大學食品科學與工程學院副教授，碩士生導師，《eFood》期刊副主編，《Food Frontiers》青年編委，江蘇省“333高層次人才培養工程”培養對象。近年來，主持和參與科研項目5 項，其中國家自然科學基金2 項。迄今為止，在《Phtomedicine》《Critical Reviews in Food Science and Nutrition》《Food Chemistry》等雜志發表學術論文30余篇。

A wheat germ-rich diet preserves bone homeostasis by regulating gut microbiota and plasma metabolites in aged rats

Luanfeng Wanga, Zebin Wengb, Tong Chena, Yu Lia, Ling Xionga, Haizhao Songa, Fang Wanga,*, Xiaozhi Tanga, Bo Renc, Xuebo Liud, Xinchun Shena,*

a College of Food Science and Engineering, Nanjing University of Finance and Economics/Collaborative Innovation Center for Modern Grain Circulation and Safety, Nanjing 210023, China

b School of Traditional Chinese Medicine & School of Integrated Chinese and Western Medicine, Nanjing University of Chinese Medicine, Nanjing 210023, China

c School of Food Science and Pharmaceutical Engineering, Nanjing Normal University, Nanjing 210023, China

d College of Food Science and Engineering, Northwest A&F University, Yangling 712100, China

*Corresponding authors.

Abstract

Bone loss caused by ageing has become one of the leading health risk factors worldwide. Wheat germ (WG) is consists of high amounts of bioactive peptides, polyunsaturated fatty acids, and dietary fibre. Currently, WG has been proven to possess strong antioxidant and anti-inflammatory properties. We recently explored the beneficial effects and relevant mechanisms of a WG-rich diet (2.5% and 5% WG, m/m) on bone homeostasis in aged rats. Our results showed that 5% WG supplementation for 12 months effectively attenuated ageing-induced microstructural damage and differentiation activity changes in the femur. The 5% WG supplementation also significantly increased the levels of total antioxidant capacity (T-AOC), glutathione peroxidase (GSH-Px) (P < 0.01), and superoxide dismutase (SOD) (P < 0.05), and decreased inflammatory cytokine levels (tumor necrosis factor-α (TNF-α) and interleukin-6 (IL-6)) (P < 0.01). Furthermore, the WG-rich diet reshaped the composition of the gut microbiota, enhancing short-chain fatty acids (SCFAs)-producing microbes and reducing inflammation-related microbes. In addition, metabolomics analysis showed that 5% WG supplementation improved plasma metabolites related to bone metabolism. Conclusively, our study purports long-term WG-rich diet may preserve bone homeostasis by regulating gut microbiota and plasma metabolites in aged rats.

Reference:

WANG L F, WENG Z B, CHEN T, et al. A wheat germ-rich diet preserves bone homeostasis by regulating gut microbiota and plasma metabolites in aged rats[J]. Food Science and Human Wellness, 2024, 13(6): 3582-3594. DOI:10.26599/FSHW.2023.9250040.

本文編譯內容由作者提供

編輯：王佳紅；責任編輯：孫勇

封面圖片：圖蟲創意

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