乳制品是人類賴以生存和發展的重要物質基礎，而芽孢桿菌及其芽孢被認為是乳制品工業中重要的微生物污染源。乳制品殺菌的常規手段有巴氏滅菌、超高溫滅菌等。巴氏滅菌對嗜熱微生物的殺滅效果有限；而超高溫處理往往會帶來不良蒸煮氣味。近年來，超聲與熱處理相結合的新型、綠色殺菌技術已被證實能夠有效控制乳制品中嗜熱微生物數量。聲熱耦合殺菌作為一種新興環境友好型殺菌方式有潛力取代傳統熱殺菌，在保障乳制品質量安全方面發揮積極作用。

沈陽農業大學食品學院的李欣霏、武俊瑞*，沈陽市微生物發酵技術創新重點實驗室的張淑麗*等對聲熱耦合殺菌技術對枯草芽孢桿菌及其芽孢的抑制作用進行綜述，并對該技術滅活微生物的基本原理進行較全面的分析，旨在為優化聲熱耦合殺菌技術操作及該技術正式應用于乳制品工業提供一定參考。

1 聲熱耦合殺菌技術

傳統熱殺菌中，單純通過加熱、加壓等操作難以將乳制品中耐高溫的芽孢桿菌類物質全部殺滅；同時，較高的殺菌溫度還會對乳制品中的營養及風味物質造成不同程度的破壞，影響乳制品品質。為最大限度地保留乳制品品質、風味及生物活性物質，近年來，對非熱殺菌技術在乳制品工業應用中的研究越來越深入，如超聲波、高壓、高壓均質、高密度二氧化碳、脈沖電場、紫外線輻照及低溫等離子體等技術，以滿足消費者對于產品微生物安全和品質穩定性的需求。

超聲處理因其獨特的性質及規律，在殺菌研究中成為乳制品工業關注的焦點。超聲波能夠在極短的作用時間內達到較好殺滅和破壞微生物的效果，還能對乳制品中的大分子物質產生裂解、均質、催陳等作用。已有研究證實超聲波用于滅活微生物、控制微生物污染問題的巨大潛力。超聲殺菌作為一種安全、有效的輔助殺菌技術，已成功應用于乳制品生產中，以控制污染菌體的數量，在乳制品工業中具有廣闊的發展前景。然而其單獨殺菌的能力及作用范圍有限，尤其針對抗性較強的芽孢桿菌類微生物殺菌效果一般；此外，在實際生產中，長時間使用高強度超聲波單獨處理不僅有較大的能耗損失和成本損耗，對乳制品品質也有不利影響，如高功率、長時間超聲處理對乳制品中酪蛋白結構具有破壞作用，導致酸乳pH值升高、硬度降低及持水力下降。為建立一種安全、高效、綠色、經濟的滅菌方法，國內外研究者將超聲波與其他殺菌技術相結合，如高溫、高壓、輻照、脈沖電場及抗菌劑等，在縮短殺菌時間、提高殺菌效率從而提高殺菌效果的同時減少能量損耗，保留產品原有滋味和風味，開闊了超聲波在乳制品領域的發展前景。

超聲波能夠在極短時間內破壞微生物，同時具有對產品營養和感官品質影響小的特點，但對乳制品中殘留的耐熱性較強的芽孢及生物膜類物質作用效果卻并不顯著。傳統的熱殺菌能夠高效滅活乳中腐敗微生物，但易對乳制品質量產生較大影響，導致乳制品發生色變、產生異味和營養成分損失，同時設備能耗大、污染環境。將2種殺菌技術聯合使用，即聲熱耦合殺菌相較于單獨熱殺菌和單獨超聲處理，能在較低溫度和較短處理時間下達到較好殺菌效果，并在一定程度上提高產品的微生物安全性、感官品質和加工特性，改善產品質量及貯藏穩定性，具有很好的工業應用前景。

2 聲熱耦合殺菌對枯草芽孢桿菌及其芽孢的抑制效果

枯草芽孢桿菌對極端環境的耐受性很強，對干熱、濕熱、輻照、干燥、氧化及強酸等不利條件均具有很高的耐受性，在乳制品殺菌過程中也可以存活，產生酸類和酶類物質，從而使乳制品理化性質劣變，破壞乳制品質量，因此對該菌株的滅活成為食品滅菌環節中首要考慮的因素。

近年來，有研究者發現與單獨熱處理相比，高強度的超聲和加熱處理對枯草芽孢桿菌的殺菌效果有所增加的同時還不影響脫脂乳粉溶解度。20 kHz、28.75 W、75 ℃處理總固體含量為8%的脫脂乳粉17.5 s，枯草芽孢桿菌實現了5.2（lg（CFU/g））的最大減少量，同時乳粉中較高的總固體含量有助于在較低溫度和較短處理時間（45 ℃、5 s）下產生更強殺菌效果（31.5%），這可能與介質中更高的能量和聲功率會對細胞造成更直接的損傷有關。

枯草芽孢桿菌的芽孢對食品加工具有更高的抵抗力，并且能夠在適當條件下轉化成營養細胞，已被證明可以在乳粉生產過程中的高溫環境中存活。芽孢的高度抗逆性得益于其獨特的多層結構，在不利環境中也能起到保持內部水分含量、維持內環境穩定、抵御有害物質進入等作用。有研究指出，常規乳制品工業殺菌工藝難以將枯草芽孢桿菌芽孢消除，一般需要超高壓和高溫同時處理才能有效滅活，這無疑給乳制品生產企業帶來了較高能耗成本。然而，在相同超聲強度和溫度條件下，聲熱耦合處理（80 ℃、6.67 W/mL、40 min）導致的枯草芽孢桿菌芽孢減少量大于單獨處理的總和（P＜0.05）。這一現象的產生主要歸因于超聲波與熱的協同作用對微生物的殺滅效果優于各自單獨作用的效果總和。在聲熱耦合殺菌過程中，一方面，超聲波處理會對細胞造成非致死性損傷，從而促進熱處理對細胞的致死作用；另一方面，熱處理對微生物細胞造成的物理性損傷致使其對超聲波空化效應更敏感。

針對聲熱耦合殺菌機制，研究者進一步從表型和蛋白質組學水平研究聲熱耦合處理對枯草芽孢桿菌ATCC6633芽孢的影響。研究發現，與單獨熱處理和單獨超聲相比，聲熱耦合（6.67 W/mL、80 ℃）處理40 min后，枯草芽孢桿菌芽孢產生多靶點形態損傷。京都基因和基因組百科全書（KEGG）信號通路富集分析結果表明，聲熱耦合殺菌會對芽孢的生物合成和代謝能力產生抑制，表現為降低營養細胞代謝活動、減緩能量產生等。此外，該團隊還研究了聲熱耦合處理對野生型枯草芽孢桿菌及其同源突變體芽孢失活效率的影響，發現隨著處理時間的延長，芽孢滅活效果顯著提高，當熱超聲聯合作用40 min后，芽孢失活量提高至（1.8±0.4）（lg（CFU/mL））。他們將芽孢失活的機制歸納為以下4 個方面：1）芽孢內膜蛋白的損傷導致胞內物質泄漏；2）cotE、sspA、sspB基因缺失增加了芽孢對聲熱耦合處理的敏感性；3）孢內一些關鍵蛋白質或酶受到破壞；4）聲熱耦合處理對孢子內膜的損傷促使芽孢失活。該研究成果可為聲熱耦合殺菌工藝的開發和優化提供支持，對該技術在乳制品工業中的實際應用具有重要意義。

3 聲熱耦合殺菌對枯草芽孢桿菌的抑菌機制

3.1 超聲波的空化作用

超聲波是頻率大于20 kHz的聲波，依據頻段的不同可分為高頻超聲和低頻超聲2 種。超聲波除具有方向性好、功率大和穿透力強等特點，還能引起空化作用和一系列特殊效應，如力學效應、熱學效應、化學效應和生物效應等。聲熱耦合殺菌能夠在極短時間內殺滅和破壞微生物，其殺菌效力主要歸因于超聲波產生的空化作用。

超聲波的空化作用導致微生物細胞內容物受到強烈振蕩，對微生物細胞結構產生一系列強烈物理化學效應，從而達到破壞微生物的作用。空化現象是當超聲波作用在介質中，其強度超過某一空氣閥值時，液體中微小的空氣泡核被超聲波激活，在短時間內迅速經歷振蕩、生長、收縮和崩潰等一系列動力學過程（圖1）。空氣泡在絕熱收縮及崩潰的瞬間，泡內呈4726.85 ℃以上的局部高溫、200 MPa以上的高壓及10 8 N/m 2 的強大沖擊波。崩潰的空氣泡之間的碰撞導致沖擊波的形成，從而對微生物產生剪應力和微射流。利用空化效應在液體中產生的局部瞬間高溫高壓及溫度壓力交變變化使微生物細胞抵抗外界脅迫能力下降，導致液體中抗性較小的微生物細胞受到機械破壞，細胞膜變薄裂解，酶失活，從而延長產品貯藏期，保證產品質量。因此，超聲波空化過程中空氣泡運動產生的剪切力和氣泡崩潰引起的局部溫度和壓力瞬間變化是導致細胞破壞的主要機制。

3.2 破壞細胞壁和細胞膜

菌體的細胞壁和細胞膜在維持細胞形態、控制物質進出細胞、保持細胞內環境穩定、保護細胞免受外力損傷等方面發揮重要作用。細胞壁和細胞膜的完整性對于細胞的正常生命活動至關重要，細胞壁和細胞膜的破壞將導致細胞裂解和細胞內容物釋放。

近些年關于聲熱耦合抑菌機理的研究表明，熱超聲可以對活細胞壁、細胞膜造成一系列不同程度的物理損傷，如使細胞壁破裂，釋放出細胞質；破壞細胞膜，促使細胞變薄斷裂，形成氣孔等（圖2a～c）。具體可以解釋為超聲波與熱作用時，空氣泡振動會導致沖擊波形成，從而引起剪應力，高水平的剪應力會破壞活細胞的生理結構，導致細胞產生不同程度的損傷（如膜穿孔等）（圖2d）。膜穿孔的孔隙大小一般取決于微生物細胞膜的組成及空氣泡核與細胞膜間的距離。超聲波空化過程中產生的機械力摩擦細胞表面，導致細胞產生孔隙，造成細胞膜的滲透性變高，這種效應被稱為聲孔效應。聲孔效應增加了細胞膜的通透性，促進大分子物質進入細胞，包括聲熱耦合過程中產生的自由基（圖2e），造成細胞內容物泄露，還會影響細胞器（圖2f～h），對酶（圖2i）和DNA（圖2j）造成破壞。此外，聚丙烯酰胺凝膠電泳檢測發現，超聲處理對細胞內物質也產生了影響，在100 W、4 min、10 W/cm 2 條件下，蛋白組分含量比未處理組減少31.85%。Resendiz-Vazquez等發現，高強度超聲處理后菠蘿蜜種子分離蛋白的分子質量發生變化。這些實驗結果進一步證實了聲孔效應對細胞的破壞作用，導致細胞內蛋白質泄露。

雖然高強度聲熱耦合處理會對細胞造成不可逆破壞，然而超聲波空化引起的聲孔效應通常被認為是一種臨時效應，包括膜穿孔和膜恢復，對細胞產生暫時性破壞。因此，聲孔效應并不能對細胞的死亡產生決定性作用。之前的研究表明，超聲主要通過在較高溫度下對相對脆弱的內膜造成破壞，從而加速熱處理對細胞的殺傷力。然而，內部損傷可能會導致多種與芽孢萌發相關的成分失活，從而抑制芽孢萌發能力。實驗發現，聲熱耦合處理對芽孢內膜產生物理破壞，但20 kHz、6.67 W/mL、80 ℃條件下未對枯草芽孢桿菌造成亞致死損傷。

此外，被膜蛋白對細胞膜形態形成至關重要，任何一種被膜蛋白的缺失都會對整個被膜結構產生很大影響。因為這些蛋白質會引導不同亞群的蛋白質組裝成被膜。在聲熱耦合滅活芽孢過程中，被膜展開導致芽孢抗性減弱。體積較大的被膜展開會使細胞核心吸收水分，導致芽孢更容易受到殺菌技術的傷害。

3.3 產生自由基與細胞發生氧化反應

活性氧（ROS）是細胞有氧代謝的副產物，生物體內ROS主要來自細胞內涉及的分子氧化還原等系列生化反應，如細胞有氧呼吸過程中線粒體電子傳輸鏈。適當水平的ROS是維持細胞正常生理活動所必需的，然而過多的ROS會引發不良的生物效應，導致細胞器損傷、DNA受損及蛋白質折疊錯誤，促進細胞衰老和死亡。

研究表明，聲熱耦合處理對細胞膜造成的物理損傷會通過細胞內生化反應刺激ROS的生成，導致細胞內氧化壓力升高，誘導細胞發生氧化應激反應，從而影響細胞生長。Zhang Lingling等結果表明，超聲輻射與光催化相結合可使滅活效率提高20%。這是因為空化作用釋放的ROS顯著提高了大腸桿菌細胞內膜和外膜的通透性，促使更多ZnO納米顆粒滲透到細胞中，從而促進失活效應。Anaya-Esparza等也認為，微生物在聲熱耦合處理下的失活機理主要是超聲波瞬時空化過程產生的自由基對微生物DNA造成破壞，細菌受到自由基攻擊，由外向內逐步解體，直至凋亡。

為了解超聲處理與ROS水平的直接關系，Jia Caixia等評估超聲處理與ROS水平變化的相關性。研究顯示，1.5 MHz超聲處理120 s，ROS生成量與聲孔效應程度呈正相關。ROS的增加導致細胞氧化應激反應增強，線粒體膜的通透性發生變化，膜內離子外流阻斷了線粒體呼吸鏈上三磷酸腺苷（ATP）的形成，影響細胞呼吸代謝，導致細胞死亡。Lin Lin等報道，超聲影響的細胞呼吸代謝通路的堵塞與超聲功率及強度有關。同時，在微氣泡的輔助作用下，聲熱耦合過程產生的剪切力增強、聲孔效應增強，Ca2+在濃度驅動下被動擴散，導致大量內流，進一步影響氧化應激。此外，ROS可誘導細胞膜脂質過氧化，膜流動性及膜電位降低，導致細胞外Ca2+大量涌入細胞內，從而引起細胞凋亡。然而Ca2+內流對細胞并非只有負面影響，Hu Yaxin等通過實時熒光成像分析聲孔效應發生過程中細胞外Ca2+流入情況，并發現細胞外Ca2+的存在對于細胞膜恢復起到積極作用。當細胞外Ca2+缺失時，超聲會對細胞膜造成不可逆穿孔，導致細胞膜恢復功能幾乎失效。

Wu Xiaoge等發現，細胞外和細胞內氧化是sono-Fenton雜合過程中銅綠微囊藻在低頻高強度（20 kHz、0.42 W/mL）和高頻低強度（800 kHz、0.07 W/mL）處理下失活的關鍵機制。研究表明，低頻高強度超聲處理會使細胞壁產生孔隙，細胞受到嚴重損傷，同時細胞外發生氧化，而高頻低強度處理只引起細胞的輕微損傷，主要影響細胞內對化學物質的吸收，細胞發生胞吞，sono-Fenton試劑被輸送到細胞內引起細胞內氧化。該技術減少了能量消耗，為控制水中有害藍藻提供了一項有效的措施。

3.4 損傷細胞代謝相關酶

生物體內所發生的幾乎所有復雜的生化反應都由酶調節。大量研究表明，與生物體生命活動相關的酶易受聲熱耦合產生的自由基影響，并可在長時間超聲暴露下通過聲化學反應而失活。熱超聲對酶的滅活作用主要取決于酶的濃度、結構、自身性質、處理溫度、時間、超聲頻率及強度等。

聲熱耦合過程中產生的ROS還能到達細胞內部，與細胞內聚合物反應，進一步對細胞產生不可逆的破壞作用。水分子裂解產生的·OH被認為是高能自由基中最活躍的一種，能夠通過一系列化學反應，包括加成、吸氫等與一些氨基酸殘基迅速反應，改變酶分子間二硫化鍵和疏水相互作用，導致酶失活。這些殘基具有影響酶催化作用、酶穩定性、與底物結合能力等功能。Basto等報道超聲波對長絨毛栓菌漆酶的強烈抑制作用，即20 kHz、50 W和500 kHz、47 W的超聲處理下漆酶半衰期縮短80%。同時，作者觀察到暴露的胱氨酸殘基會與超聲空化形成的超氧自由基反應形成聚集體，導致蛋白質之間形成二硫鍵，阻礙活性位點，導致蛋白質穩定性降低。

空化作用形成的微射流可以通過誘導多肽鏈中的氫鍵斷裂，范德華力發生破壞，破壞分子間相互作用，導致蛋白質結構改變，影響胞內酶分子構象，導致細胞中間代謝的一些關鍵酶活性降低甚至失活，從而造成微生物在能量代謝上的缺陷。堿性磷酸酶（AKP）普遍存在于生物體內不同組織中，參與重要代謝活動，是判斷細胞凋亡的重要指標。細胞內氧化壓力的增高可能會導致微生物代謝能力的下降。在生物細胞內，Na+/K+-ATP酶、Ca2+-ATP酶和Mg2+-ATP酶是細胞膜上的重要離子通道，它們在維持細胞內環境穩定、信號分子傳輸、ATP的分解合成方面發揮重要作用。

此外，Wang Jian等發現，超聲與醋酸和赤霉素聯合使用可以顯著抑制綠蘆筍貯藏保鮮過程中過氧化物酶和苯丙氨酸解氨酶活性，這2 種酶在木質素合成中起關鍵作用。這種現象與Stanley等的研究結果一致，可以解釋為空化作用會產生大量自由基、H2O2濃度增加會誘導細胞脂膜強烈氧化，擾亂負責產生ATP和維持細胞內部溶質濃度穩定的蛋白復合物酶活性，影響遺傳物質；該研究還發現，與單獨超聲相比，聲熱耦合處理的熱應力與機械應力的協同作用會增大對細胞的破壞性，從而實現菌體的更高滅活率。

3.5 產生抗菌類物質

隨著聲熱耦合過程中空化現象的發生，空化泡瞬間破裂導致的溫度和壓力快速變化，且會伴隨一系列化學反應發生，導致空氣泡周圍汽化的水分子裂解，進而生成·OH、HO2·、O·等ROS高反應活性微粒，氧化細胞過程同時促進H2O2、HNO3、HNO2等胞內物質釋放及單電子轉移，而這些物質是公認的有效抗菌類物質。抗菌類物質的產生會影響溶液的酸堿度，破壞細菌生長的外界環境，降低細胞結構的穩定性。

Ma Xiaobin等研究超聲波對果膠酶活性的影響發現，超聲處理體系中H2O2含量與超聲強度和處理時間呈正相關，與溫度呈負相關。然而在高頻超聲（＞200 kHz）作用下，液態介質中瞬時空化將被穩態空化所取代，在數千次超聲振蕩周期循環中，空氣泡沒有明顯生長過程，體積變化不大。具體來說，當超聲波通過液體介質時，氣泡振動，在振動的空氣泡附近流體中產生微電流（也稱為微流），微流發生時空氣泡幾何尺寸變化很小。盡管穩態空化的最后階段也會發生空氣泡核破裂，但整個過程中產生的物理效應相對溫和。然而，這并不意味著高頻超聲的滅菌能力低，相反，超聲頻率100～1000 kHz通常被認為處于化學活性最強區域，能最大限度地產生自由基和H2O2，在增強抑菌效果的同時對微生物造成氧化損傷。

Juffermans等研究超聲和微泡誘導的細胞內生物效應時發現，超聲可引起細胞內 H2 O2水平升高，尤其在有微氣泡存在情況下，超聲誘導的細胞內 H2 O2水平升高更為顯著。此外，為進一步研究 H2 O2水平變化與ROS清除物谷胱甘肽之間的關聯，測定超聲暴露下總谷胱甘肽（GSx）水平，結果表明，超聲暴露30 min后，GSx水平小幅下降，有微氣泡存在時更明顯；超聲暴露60 min后，GSx水平恢復正常。這可能是因為ROS和 H2 O2含量隨超聲強度增加而增加，抑制ROS清除物谷胱甘肽合成。此外，高頻超聲的類似抗菌效能也被其他研究證實。由此可見，低頻超聲處理時物理效應占主導地位，高頻超聲處理時化學反應產生的ROS和 H2 O2是主要抑菌物質。

4 結語

聲熱耦合殺菌作為一種溫和、有效的新型殺菌技術，在實現微生物高滅活率的同時，對乳制品組分影響較小，因此在乳制品工業中延長產品保鮮期、保證產品質量和功能特性等方面有較好應用前景。聲熱耦合技術替代傳統熱殺菌技術，以滅活乳制品中耐熱芽孢桿菌，不但能避免傳統高溫處理缺陷，而且具有高效、安全、高度適用和環境友好等優點，是一種更安全、有效的滅菌方法。

目前，聲熱耦合殺菌技術還未在乳制品工業中大規模應用，這主要與乳制品生產環節復雜，以及殺菌裝置的自身特點有關。乳制品生產加工工藝包括過濾、均質、濃縮和干燥等多個環節，聲熱耦合殺菌裝置在由預熱器、熱交換器和蒸發器等乳制品加工裝置固定管路組件組成的大型生產線中的應用十分受限。此外，針對超聲設備運行時產生的空化噪音還應采取合適的降噪措施，以減輕設備對工作人員聽力的損傷。因此，為適應乳制品企業現階段生產環境，亟待開發一種更利于工業化應用的聲熱耦合殺菌設備。雖然聲熱耦合殺菌滅活微生物的能力已在國內外許多研究中得到廣泛證實，但殺菌影響因素之間復雜的相互作用關系還有待深入探究，這將影響該技術在工業生產實際中不同情況下的滅菌效果，例如，超聲波作用參數（超聲頻率、處理時間、處理溫度）、微生物特性、環境介質、菌液濃度及菌液容量等因素均會影響聲熱耦合殺菌效果。本文所論述的大部分研究結果均表明，聲熱耦合殺菌效果與其作用時間呈正相關，但考慮到成本效益和乳制品中熱敏性成分的存在，殺菌時間并非越長越好，因此在技術參數的選擇上應根據具體的需求和條件綜合考量，選取最佳殺菌工藝參數，從而實現實際生產中短時、高效的殺菌效果。在聲熱耦合處理滅活枯草芽孢桿菌過程中，往往會引起細胞一些特征結構的改變，如膨脹、表面破損等，從而降低菌株熱抗性，改變程度往往取決于壓力、溫度、表面張力、介質黏度、氣體溶解程度及超聲所產生的能量等。在聲熱耦合殺菌過程中，超聲空化效應因熱處理對細胞造成的內損傷而增強，導致細胞更容易受到超聲傷害，但過高處理溫度會降低超聲波空化效應。因此，充分把握二者的協同關系才能使該技術大規模應用到乳制品微生物控制方面。

聲熱耦合殺菌技術因超聲波獨特的聲化學效應在保證乳制品微生物安全方面帶來了方法上的創新。本文全面、系統綜述了近年來該技術在枯草芽孢桿菌滅活領域上的相關應用，詳細闡述了其滅活微生物的機理，為日后研究者深入了解聲熱耦合作用下微生物失活的動力學和聲化學機制，以及該技術大規模應用到乳制品工業提供了理論支撐。目前，單純基于細胞表觀損傷的形態學研究已不能充分解釋微生物的潛在失活機理，應從分子水平如基因表達及蛋白質組學方面鑒定聲熱耦合處理導致微生物失活的特定蛋白質，探究潛在分子生物學機制。雖然該技術距離完全代替傳統滅菌技術仍有一定距離，但通過研究細菌細胞的群體感應系統，以及在脅迫條件下的細胞通訊機制，可以明確關鍵控制點、優化最佳工藝參數。這一有前景的技術可以為揭示與多種代謝和生理途徑相關的復雜調控網絡提供新途徑，逐步成為乳制品工業中一種新興滅菌技術。

本文《聲熱耦合殺菌對乳中耐熱枯草芽孢桿菌抑制作用研究進展》來源于《食品科學》2024年45卷16期294-302頁。作者：李欣霏，楊姍姍，賀凱茹，包雨飛，姜北辰，苗塽鈺，張淑麗，武俊瑞。DOI:10.7506/spkx1002-6630-20230530-276。點擊下方閱讀原文即可查看文章相關信息。

實習編輯：李雄；責任編輯：張睿梅。點擊下方閱讀原文即可查看全文。圖片來源于文章原文及攝圖網

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